Comment les armes bactériennes tubulaires compromettent les cellules végétales et provoquent des maladies

Certaines bactéries attaquent les cultures en délivrant des protéines qui perforent les membranes cellulaires des plantes, selon une nouvelle recherche qui explique le mécanisme longtemps recherché par lequel les agents pathogènes peuvent libérer de l’eau dans les tissus végétaux, provoquant des infections dévastatrices.

Dans les expériences décrites pour la première fois dans une prépublication sur bioRxiv et versions ultérieures publié dans Nature, une équipe dirigée par le microbiologiste végétal Sheng Yang He est allée plus loin et a trouvé un moyen de bloquer les trous que font les microbes. Leurs recherches ont identifié une molécule en forme de bouchon qui s’est montrée potentielle pour contrôler les maladies, notamment le feu bactérien, qui peut tuer les pommiers et les poiriers, laissant les vergers comme s’ils avaient été brûlés.

“Depuis 25 ans, mon laboratoire et d’autres tentent de comprendre exactement comment ces protéines bactériennes manipulent l’eau contenue dans les feuilles”, explique He, chercheur médical Howard Hughes à l’Université Duke. “Nous avons désormais une réponse : ils ouvrent des canaux par lesquels l’eau peut circuler, perturbant ainsi l’équilibre hydrique interne des plantes.”

Les chercheurs ont recherché ce type d’informations détaillées dans l’espoir d’ouvrir la porte à de meilleurs moyens de lutter contre les maladies des plantes. En général, établir une telle connexion peut prendre des années, voire même être possible. Cependant, lui et ses collègues ont rapidement exploité cette découverte en utilisant les dimensions des pores pour identifier des molécules parfaitement dimensionnées pour les bloquer et protéger les plantes.

Une stratégie détrempée

La bataille entre l’agent pathogène et l’agriculteur est aussi ancienne que l’agriculture elle-même, mais les enjeux n’ont jamais été aussi élevés. Des maladies comme le feu bactérien peuvent détruire une partie importante des cultures destinées à nourrir une population mondiale croissante. Pendant ce temps, le changement climatique introduit ces agents pathogènes dans de nouveaux territoires à travers le monde.

Dans des conditions humides, les infections causées par divers agents pathogènes peuvent d’abord se manifester par des taches sombres et imbibées d’eau, le plus souvent sur les feuilles. Cette inondation apparaît entre les couches cellulaires normalement remplies d’air où se produit la photosynthèse, créant un environnement humide où les microbes se développent.

Pour la nouvelle recherche, l’équipe s’est concentrée sur un groupe de bactéries qui produisent des protéines étroitement apparentées pour attaquer les cellules. Il s’agit notamment du DspE, réalisé par Erwinia amylovora, la cause du feu bactérien. Un autre, AvrE, est produit par Pseudomonas syringae, l’agent pathogène à l’origine du chancre du kiwi, qui a causé des pertes de récoltes dans le monde entier, et des taches bactériennes qui endommagent les tomates. Bien que les scientifiques connaissent l’identité de ces agents pathogènes et de leurs armes depuis des années, une explication spécifique de la manière dont les bactéries les utilisent a été longue à venir.

En 2016, lui et ses collègues ont fait le lien entre certains points lorsqu’ils ont montré que ces protéines étaient à l’origine des plaques imbibées d’eau. Cependant, les détails sont restés insaisissables car les protéines sont difficiles à étudier et ressemblent peu à des molécules plus traitables.

Cela a changé quand il a fait équipe avec Pei Zhou, biologiste structural également chez Duke, et a intégré la séquence d’acides aminés d’une poignée de ces protéines dans un outil basé sur l’intelligence artificielle connu sous le nom d’AlphaFold. Sur la base de ces séquences, AlphaFold a prédit que les protéines formeraient des tubes en forme de champignon, une structure que les chercheurs ont confirmée en les examinant avec une technique d’imagerie appelée cryomicroscopie électronique.

Il a ensuite travaillé avec Ke Dong, neurophysiologiste également chez Duke, pour mieux comprendre ce que ces protéines en forme de tube font à leurs cellules cibles. Dans une série d’expériences, ils les ont ajoutés à des œufs de grenouille, qui sont souvent utilisés dans de telles études. Les œufs dont les membranes ont des pores ont gonflé, résultat du mouvement de l’eau et des ions à travers ces trous.

Chez les plantes, un tel changement dans l’équilibre hydrique prend probablement une forme différente. Au lieu de développer les cellules végétales, cela permet aux bactéries d’extraire l’eau des cellules et des vaisseaux qui la transportent, comme le sang, à travers les tissus de la plante, selon He.

Une solution « juste »

Les chercheurs ont déterminé que le passage à l’intérieur du pore mesure environ 15 angströms (un angström équivaut à un cent millionième de centimètre) de diamètre. Connaissant cette dimension, les chercheurs ont cherché des molécules de taille idéale pour la bloquer, atterrissant sur des molécules synthétiques sphériques appelées PAMAM.

L’équipe a ensuite testé les PAMAM dans les plantes. Lorsqu’ils ont injecté des substances causant le feu bactérien E. amylovora dans les poires avec l’un de ces inhibiteurs, le PAMAM a bloqué l’infection, obtenant ainsi ce que Steven Lindowmicrobiologiste végétal à l’Université de Californie à Berkeley, décrit comme « un contrôle essentiellement à cent pour cent de la maladie… un phénomène très, très dramatique ».

Actuellement, les producteurs combattent le feu bactérien avec plusieurs mesures, notamment des antibiotiques, dont aucune n’est pleinement efficace, explique Lindow, qui n’a pas participé à la recherche. Des expériences préliminaires menées par l’équipe de He ont également suggéré que le bloqueur pourrait agir contre le chancre du kiwi.

La découverte des pores a des implications pour de nombreuses autres maladies des plantes, car elle révèle un moyen commun par lequel les bactéries se propagent dans les espaces entre les cellules des feuilles et ailleurs dans les plantes, selon Lindow.

« Il a été très difficile de tuer les bactéries une fois qu’elles sont présentes dans la plante », dit-il. “Mais sachant comment ils provoquent réellement la maladie dans ce mécanisme très spécifique, je pense que cela constituera une nouvelle cible importante pour d’éventuelles stratégies de contrôle de la maladie.”

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Citations

Préimpression : « Les agents pathogènes bactériens fournissent des canaux perméables à l’eau et aux solutés comme stratégie de virulence. » Kinya Nomura, Felipe Andreazza, Jie Cheng, Ke Dong, Pei Zhou, Sheng Yang He. bioRxiv 2023.07.29.547699 ; est ce que je:

Kinya Nomura et coll. “Les agents pathogènes bactériens fournissent des canaux perméables à l’eau et aux solutés aux cellules végétales.” Nature. 621, 586-591 (2023), est ce que je :