Publication anticipée – Mort massive d’oiseaux sauvages induite par le virus de la grippe aviaire A(H5N1) hautement pathogène, mer Caspienne, Russie, 2022 – Volume 29, numéro 12 — décembre 2023 – Emerging Infectious Diseases journal

Le 28 avril 2022, vers la fin de la période d’incubation des œufs, nous avions dénombré un total de 26 769 nids de Mouette rieuse, 7 340 nids de Mouette caspienne et 5 267 nids de Sterne caspienne sur l’île Maliy Zhemchuzhniy. En mai, une semaine plus tard, nous avons détecté une mortalité massive d’oiseaux d’eau sur l’île, comprenant 25 157 mouettes rieuses, 3 507 goélands caspiens, 5 641 sternes caspiennes et 14 pélicans frisés (Annexe 1, Figure 1). Presque tous les poussins de goélands et de sternes sont morts pendant la période de nidification. L’événement de mort massive a commencé lors de l’éclosion des mouettes rieuses. Nous n’avons trouvé que des cadavres de poussins (avec duvet mais sans plumes) d’âge similaire. Nous supposons que tous les poussins ne sont pas réellement morts de maladie ; la mort des oiseaux adultes a probablement entraîné la mort des poussins dans leurs nids. Les sternes caspiennes couvaient encore leurs œufs à cette époque ; par conséquent, la mort des sternes adultes a entraîné la mort des couvées d’œufs dans leurs nids. Nous n’avons pas observé de poussins vivants sur l’île pendant le reste de la saison de nidification de 2022.

En mai 2022, nous avons collecté 10 échantillons de sternes caspiennes décédées sur l’île. Tous les échantillons se sont révélés positifs pour le virus de la grippe aviaire (AIV) H5Nx par PCR en temps réel. Nous avons caractérisé 5 isolats en utilisant un séquençage complet du génome, une analyse phylogénétique et des tests d’indice de pathogénicité intraveineuse (tableau). Nous avons identifié les 5 isolats comme étant des virus de la grippe aviaire hautement pathogènes (IAHP), selon la séquence d’acides aminés du site de clivage protéolytique polybasique de l’hémagglutinine (HA) (PLREKRRKR/G) (Annexe 1, Figure 2) et selon les valeurs de l’indice de pathogénicité intraveineuse de 2,92 à 2,93 (les valeurs de référence concernaient les poulets) (Annexe). Nous avons déterminé que le sous-type HPAI neuraminidase (NA) était N1 en utilisant une analyse de séquence.

Figure 2

Figure 2. Analyse phylogénétique de virus isolés de 5 sternes caspiennes mortes dans le cadre d’une étude sur la mort massive d’oiseaux sauvages induite par le virus de la grippe aviaire A(H5N1) hautement pathogène, mer Caspienne, Russie, 2022. phylogénétique de vraisemblance maximale…

La souche A/goose/Guangdong/1/96 (Gs/GD), isolée en 1996 chez une oie domestique, est considérée comme l’ancêtre de l’AIV portant le sous-type hautement pathogène H5 HA (4,5). La lignée Gs/GD des virus HPAI H5N1 a évolué en plusieurs sous-lignées qui se sont ensuite réassorties avec les virus de la grippe aviaire à faible pathogénicité (LPAI), conduisant à la formation de variants réassortants H5Nx (6,7). Les virus de la lignée Gs/GD circulaient initialement dans le sud de la Chine. Cependant, au cours des années 2004 et 2005, ils ont commencé à se propager en Asie, en Europe, au Moyen-Orient et en Afrique (8). L’augmentation du nombre de séquences disponibles a conduit à la création de la classification du virus H5 et à l’identification de 10 clades (4,8–13). Par la suite, le clade 2 a été divisé en 5 sous-clades, chacun contenant de nombreux sous-groupes génétiques. Le clade 2.3.4.4 est dominant et a été divisé en plusieurs sous-groupes génétiques, dont 2.3.4.4.b, qui, à leur tour, ont divergé en 2 branches de sous-lignée, B1 et B2 (14). Selon l’analyse phylogénétique des segments HA, nous avons découvert que les souches de la mer Caspienne (les souches d’AIV isolées d’oiseaux morts dans la région de la mer Caspienne) appartenaient au clade 2.3.4.4.b de l’IAHP H5N1 (Figure 2). De plus, nous avons découvert que les isolats du virus HPAI H5N1 de l’île Maliy Zhemchuzhniy appartenaient à la sous-lignée B2 car l’isoleucine était présente en position 548 dans HA (14).

Les segments génétiques de la polymérase basique (PB) 1, de la polymérase acide (PA), de l’HA, de la nucléoprotéine (NP), de la NA et de la protéine matricielle (M) des souches de la mer Caspienne étaient phylogénétiquement apparentés aux virus H5N1 précédemment identifiés chez les oiseaux sauvages en Israël en janvier 2022. Cependant, les 8 segments génétiques étaient similaires à ceux des souches de Roumanie isolées en février 2022 (annexe 1, figures 3 à 9). Les relations phylogénétiques des segments de gènes PB2 et non structurels (NS) entre les souches d’AIV d’Israël et de Roumanie restent floues, car aucune séquence n’était disponible pour les segments d’Israël dans la base de données GISAID EpiFlu (https://www.gisaid.org).

Sur la base de la phylogénie du virus et de la chronologie de détection du virus, nous émettons l’hypothèse que le virus de l’IAHP trouvé dans la région de la mer Caspienne était présent chez les oiseaux migrant vers leurs sites d’hivernage à l’automne 2021 et a été détecté en Israël au cours des mois d’hiver 2022. Au printemps Lors de la migration en 2022, la souche virale s’est propagée du Moyen-Orient vers les zones de nidification, entraînant la mort d’oiseaux sauvages sur l’île Maliy Zhemchuzhniy. En raison du manque de données génétiques sur des virus étroitement apparentés, il reste difficile de savoir si les souches de la mer Caspienne ont été transmises via l’Europe (Roumanie) depuis Israël ou directement depuis Israël.

Les virus IAHP H5N1 détectés lors de la mort massive d’oiseaux sur l’île Maliy Zhemchuzhniy ont évolué à partir d’un réassortiment séquentiel de plusieurs variantes génétiques des virus LPAI et IAHP (Annexe 1, Figures 3 à 9). Les nouveaux variants ont probablement acquis des segments de gènes M et HA provenant de virus (de type égyptien) détectés en Sibérie et au Kazakhstan en 2020 (15). Les segments génétiques PB2, PB1, PA, NP et NA des virus IAHP sont probablement apparus à la suite d’un réassortiment avec les virus LPAI au cours de la période 2020-2021 ; Les segments NS ont probablement émergé des virus LPAI détectés en 2021-2022. Des séquences NS étroitement liées à celles des souches isolées dans les régions de la mer Caspienne et en Roumanie ont été trouvées dans des virus LPAI circulant principalement en Asie entre 2019 et 2021 (Annexe 1, Figure 9). Les virus IAHP présentant de telles séquences NS n’ont été identifiés qu’en Roumanie et dans la mer Caspienne.

Les segments génétiques des virus HPAI H5N1 de la mer Caspienne étaient étroitement liés aux segments viraux trouvés dans différentes parties de l’Eurasie. Plus précisément, les segments génétiques des protéines PB1, PA, HA, NA et M étaient principalement liés à ceux d’Europe, tandis que les segments apparentés NP et NS étaient plus répandus en Asie. En outre, le segment PA des souches de la mer Caspienne a également été identifié en Afrique, et le PB2 était lié au PB2 des virus détectés en Extrême-Orient (Japon, Corée et Chine), en Sibérie (région de Novossibirsk), au Bangladesh et en Europe ( Italie, Slovénie et République tchèque). Trois voies de migration principales traversent la région de la mer Caspienne : la voie de migration de la mer Noire et de la Méditerranée, la voie de migration de l’Asie occidentale et de l’Afrique de l’Est et la voie de migration de l’Asie centrale. Cependant, nous avons constaté que les segments génétiques des virus IAHP de la mer Caspienne étaient liés à des variantes identifiées en Extrême-Orient, ce qui indique une distribution et un échange étendus de gènes du virus de la grippe bien au-delà des principales voies de migration. Par conséquent, une surveillance et un suivi continus des AIV (principalement les virus de l’IAHP) dans les populations d’oiseaux sauvages seront nécessaires dans le monde entier pour suivre et prédire la propagation de ces virus sur de longues distances.